Jonathan Allen Lethem wurde am 19. Februar 1964 in New York geboren. Er wuchs zunächst in Kansas City, dann in Brooklyn, New York, auf. Sein Vater Richard Brown Lethem ist bildender Künstler, seine Mutter Judith starb an Krebs, als er ein Teenager war. Einige Semester studierte Lethem mit Bret Easton Ellis am Bennington College in Vermont, bevor er nach Kalifornien zog und mit dem Schreiben begann.
Ende der 1980er Jahre veröffentlichte er erste Kurzgeschichten, doch erst mit seinen Romanen verschaffte er sich in den 1990er Jahren international Beachtung. Mit seinem Roman Gun, with Occasional Music (unter dem deutschen Titel Der kurze Schlaf 2005 im Tropen Verlag erschienen), einer futuristischen Detektivgeschichte im Stil Raymond Chandlers, war er 1994 Finalist des Nebula Awards und gewann 1995 den Locus Award in der Kategorie der "Best First Novel" bei einer Leserabstimmung des Locus Magazines.
In den späten 1990er Jahren zieht Lethem aus der Bay Area zurück nach Brooklyn. Der erste Roman, den Lethem nach seiner Rückkehr zu schreiben beginnt, ist Motherless Brooklyn (dt. Motherless Brooklyn, 2005) der das Detektivthema wieder aufgreift. Das Buch gewann den National Book Critics Circle Award, den Macallan Gold Dagger Award for crime fiction, den Buchpreis von Salon.com und wurde vom Esquire zum Buch des Jahres ernannt.
2003 veröffentlichte Lethem den autobiografisch inspirierten Bildungsroman The Fortress of Solitude (dt. Die Festung der Einsamkeit, Tropen Verlag 2004). Dieser erzählt von dem weißen Jungen Dylan Ebdus, der Anfang der siebziger Jahre mit seinen Eltern in das raue Herz Brooklyns zieht, wo jede Zuneigung erkämpft werden muss wie das Stück Asphalt beim Spielen auf der Straße. Nur beschützt von seinem schwarzen Freund Mingus Rude erkundet er das pulsierende Universum aus den Stimmen der Straße, den mit Superkräften begabten Helden zerlesener Comichefte und der Energie von Funk, Graffiti und Drogen. The Fortress of Solitude wurde von der New York Times zum besten Buch des Jahres gekürt und in mehrere Sprachen übersetzt.
Seine zweite Erzählsammlung Men and Cartoons, die Ende 2004 herauskam und 2005 unter dem Titel Menschen und Superhelden auf deutsch erschien, vereint neun fantastische Geschichten, in denen Lethem die amerikanische Pop- und Straßenkultur seziert um daraus einzigartige fiktionale Welten zu erschaffen.
Lethem lebte in Brooklyn bis er 2010 aus familiären Gründen nach Claremont, Kalifornien übersiedelte. Dort unterrichtet er als Nachfolger von David Foster Wallace kreatives Schreiben am Pomona College.
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